При смене погоды самцы и самки бабочек могут меняться ролями
У африканских бабочек Bicyclus anynana окраска и брачное поведение самцов и самок зависят от условий, в которых развивались личинки. При высоких температурах, соответствующих сезону дождей, ультрафиолетовый брачный узор на крыльях самцов становится ярче, самцы активно ухаживают за самками, а те проявляют избирательность.
Рис. 1. Сезонный диморфизм у бабочек Bicyclus anynana. А — самка WS (дождливый сезон), B — самка DS (сухой сезон), C — самка WS, D — самец WS, E — самка DS, F — самец DS. Изображение из обсуждаемой статьи в Science
В сухой сезон самки становятся неразборчивыми и сами ухаживают за привередливыми и менее ярко окрашенными самцами. Как выяснилось, при этом меняется еще и зрение бабочек. У привередливых самок дождливого сезона экспрессия генов светочувствительных белков — опсинов — повышена по сравнению с самками, родившимися в сухой сезон, а привередливые самцы сухого сезона обладают более крупными омматидиями (структурными единицами сложного глаза насекомого). Это согласуется с тем, что привередливому полу требуется более острое зрение, чтобы различать достоинства потенциальных партнеров, в то время как неизбирательный пол может «сэкономить» на зрении. Впрочем, на размере глаз это не отразилось: у самцов глаза всегда крупнее, чем у самок, а в дождливый сезон у обоих полов глаза больше, чем в засушливый. По-видимому, половой и сезонный диморфизм в строении глаз контролируются не только половым отбором.
У многих живых существ на основе одного и того же генотипа может развиться несколько альтернативных фенотипов, причем выбор пути развития определяется условиями среды. Это явление называют полифенизмом. Типичный пример полифенизма — касты у общественных насекомых.
Для африканских бабочек Bicyclus anynana характерен сезонный полифенизм. В Малави, где они живут, сезонов два: сухой и дождливый. Соответственно, существуют две формы бабочек: DS (dry season, сухой сезон) и WS (wet season, дождливый сезон). Если гусеницы развиваются при температуре ниже 19°С (что соответствует сухому сезону), из них выводятся бабочки DS, при температуре выше 24°С — WS. Формы сильно различаются по окраске, особенно по узору на нижней стороне крыльев (рис. 1 A, B).
В прошлом году Антония Монтейро (Antónia Monteiro) и ее коллеги из Йельского университета обнаружили удивительный факт: оказалось, что у B. anynana в зависимости от сезона меняется не только внешний вид, но и брачное поведение, причем самцы и самки фактически меняются ролями (Prudic et al., 2011).
У бабочек WS ситуация стандартная: самцы активно ухаживают за самками, а те придирчиво выбирают. Ухаживание у B. anynana строго ритуализовано: ухажер садится в поле зрения самки и в быстром темпе то открывает, то закрывает крылья, демонстрируя «глазки» на верхней стороне передних крыльев. Из всего орнамента ключевую роль в соблазнении партнерши играет маленький ярко-белый «зрачок» в центре глазка, отражающий свет в ультрафиолетовом диапазоне. Если его закрасить, самец становится непривлекательным для самок. При этом самцы избирательности не демонстрируют. У самок есть такие же глазки с ультрафиолетовыми «зрачками», но если их закрасить, самка не становится менее желанной: самцы будут так же активно ухаживать за ней, как и за любой другой.
У бабочек DS всё оказалось наоборот: самка хлопает крылышками перед самцом, а тот придирчиво оценивает, достаточно ли ультрафиолетовы её «зрачки». И теперь уже самке становится всё равно, в каком состоянии глазки на крыльях у ее избранника. Это неожиданное открытие позволило объяснить наличие почти одинаковых брачных узоров у самок и самцов.
В чем состоит адаптивный смысл сезонной инверсии половых ролей, пока можно сказать лишь предположительно. У насекомых самки нередко получают при спаривании дополнительный «бонус» в виде съедобных подарков или каких-то полезных веществ, входящих в состав семенной жидкости. Съедобных подарков бабочки не дарят, но, по-видимому, самцы DS передают самкам вместе со сперматофором некие ценные вещества. Это видно из того, что копуляция с самцом DS (но не WS) увеличивает продолжительность жизни самки, лишенной доступа к пище. При этом на продолжительность жизни самца DS копуляции, наоборот, влияют отрицательно. Самцам WS секс не сокращает жизнь, но и самки, спарившиеся с ними, живут не дольше девственниц.
Может быть, в сухой сезон, когда пищи для взрослых бабочек мало, мужской «подарок» служит самке важным подспорьем, повышающим выживаемость потомства. В результате самцы в сухой сезон становятся «дефицитным ресурсом», за который самкам приходится конкурировать друг с другом, что и приводит к инверсии половых ролей.
В дождливый сезон самка сама себя обеспечивает. Выживаемость потомства уже не так сильно зависит от мужского вклада, поэтому отбор «экономит» на нем. Теперь самцам выгоднее соблазнить побольше самок, поменьше вкладываясь в каждую связь. Поэтому в дефиците оказывается не мужской, а женский репродуктивный ресурс. Самцы начинают конкурировать за самок, которые теперь могут и попривередничать. Аналогичное явление (инверсия половых ролей и превращение самцов в «выбирающий» пол при недостатке пищи) экспериментально показано у кузнечиков, у которых питательный сперматофор является ценным подспорьем для голодающей самки (D. T. Gwynne & L. W. Simmons, 1990. Experimental reversal of courtship roles in an insect).
В новом исследовании Монтейро и ее коллег, результаты которого опубликованы в журнале BMC Evolutionary Biology, авторы задаются вопросом, не распространяется ли сезонный полифенизм у бабочек B. anynana также и на их зрительное восприятие. Авторы предположили, что зрение может быть сильнее развито у «выбирающего» пола, поскольку ему нужно хорошо разбираться в нюансах окраски претендентов. «Ухаживающий» пол, напротив, может немного сэкономить на глазах и светочувствительных белках — опсинах — поскольку их производство — дело дорогостоящее, а фоторецепторы у насекомых потребляют много энергии даже в состоянии покоя.
Исследователи выращивали гусениц при 27°С, чтобы получить бабочек WS, и при 17°С, чтобы вывести бабочек DS. Для начала они проверили, различаются ли «зрачки» на крыльях двух форм по яркости ультрафиолетовой окраски. Оказалось, что половой и сезонный диморфизм по этому признаку вполне соответствует теоретическим ожиданиям. Сильнее всего отражают ультрафиолет «зрачки» самцов WS (ухаживающих и неразборчивых), за ними следуют самки DS, самки WS, и, наконец, самые тусклые «зрачки» характерны для самцов DS (выбирающих). Различия, о которых идет речь, не видны человеческому глазу: нам все эти «зрачки» кажутся одинаково белыми.
Авторы сопоставили размер глаз, размер омматидиев (элементарных структурных единиц сложного глаза насекомого) и уровень экспрессии всех трех опсиновых генов у самцов и самок DS и WS. Хотя каждый из трех опсинов B. anynana специализирован на своей длине волны (поэтому их можно условно назвать «ультрафиолетовым», «синим» и «желто-зеленым»), все они способны воспринимать ультрафиолетово-белое излучение широкого спектра, отражаемое «зрачком» (рис. 2).
Рис. 2. Интенсивность отражения света «зрачком» на крыле (вертикальная ось) в зависимости от длины волны (горизонтальная ось). Разноцветными линиями показаны характеристики «зрачков» самцов WS (фиолетовая линия), самок DS (зеленая), самок WS (голубая) и самцов DS (красная). Серыми линиями показаны спектры чувствительности трех белков-опсинов, имеющихся у данного вида бабочек. Для выбора сексуального партнера имеет значение ультрафиолетовая часть спектра (длина волны менее 380 нм, на рисунке слева). Изображение из обсуждаемой статьи в BMC Evolutionary Biology
Измерения глаз лишь отчасти подтвердили ожидания авторов. Оказалось, что у самцов глаза всегда больше, чем у самок, а в пределах каждого пола они больше у WS, чем у DS. Число омматидиев подчиняется тем же закономерностям. То, что у привередливых самок WS глаза крупнее и омматидиев больше, чем у неизбирательных самок DS, соответствует ожиданиям. Но у самцов наблюдается то же самое, а это уже против ожиданий. Размер омматидиев оказался максимальным у привередливых самцов DS (в соответствии с ожиданиями); у самок по этому признаку нет достоверных сезонных различий.
Уровень экспрессии всех трех опсиновых генов в глазах у самцов оказался одинаково высоким независимо от сезона. У самок, напротив, он подвержен сезонному полифенизму. Самки DS (ухаживающие) характеризуются пониженным уровнем экспрессии опсиновых генов. У самок WS (выбирающих) этот уровень так же высок, как и у самцов. По-видимому, самки действительно «экономят» на хорошем зрении, когда им не нужно разглядывать пятнышки на крыльях потенциальных партнеров. Самцы, однако, в подобной экономии замечены не были.
Таким образом, ожидания авторов подтвердились лишь отчасти. Соответствуют ожиданиям сезонные изменения размера омматидиев у самцов и уровня экспрессии опсиновых генов у самок. Изменения размера глаз и числа омматидиев требуют других объяснений. Например, большие глаза у бабочек WS могут быть связаны с тем, что в дождливый сезон среда, в которой живут бабочки, в целом разнообразнее, а сами бабочки активнее, поэтому им требуется более острое зрение, чтобы искать пищу, партнеров и избегать опасностей. Или, может быть, им выгодно «экономить» на дорогостоящем зрительном аппарате в сухой сезон, когда главная задача — пережить его.
Всё это еще предстоит исследовать. А пока авторы останавливаются на предположении, что половой и сезонный диморфизм в строении зрительных органов у B. anynana, вероятно, является результатом сложного взаимодействия между половым отбором, «обычным» естественным отбором и различными физиологическими и эмбриологическими ограничениями, сужающими круг возможных адаптивных изменений зрительного аппарата.
