Галл (лат. galla — чернильный орешек; цецидия)

Галлы на опавшем листе дуба черешчатого

Если по осени вы пройдетесь под сенью дубов и поворошите листву, то вполне можете наткнуться на шарообразные образования, как на этом опавшем листе дуба черешчатого (Quercus robur). Они бывают желтого или зеленоватого цвета, иногда с красноватыми боками, словно наливные яблочки, — только диаметром не больше полутора сантиметров. Но, в отличие от яблок под яблоней, к размножению дуба эти шарики никакого отношения не имеют — зато к размножению маленькой «мушки», обыкновенной дубовой орехотворки (Cynips quercusfolii), вполне. Такие образования на растениях получили название галлы. Дуб формирует эти наросты под воздействием раздражителя, покрывая его растительной тканью, — как моллюск создает жемчужину, покрывая инородную песчинку перламутром. Только роль раздражителя здесь играет отложенное на дубовый лист яйцо орехотворки, а затем и растущая личинка, использующая галл в своих корыстных целях.

Ну чем не яблочко? Фото © Sally Jennings с сайта flickr.com, 12 ноября 2012 года

Орехотворки, или цинипиды, — это семейство паразитических насекомых из отряда перепончатокрылых, включающее около 1300 видов. Примерно 70% из них — паразиты дубов. И рекордсмен здесь дуб черешчатый — на нем встречаются сотни видов орехотворок из родов Neuroterus и Cynips. Помимо дубов орехотворки паразитируют также на клене, эвкалипте, нотофагусе, некоторых представителях розоцветных и бобовых, в том числе травянистых. Орехотворки могут вызывать появление галлов на различных частях растения — листьях, ветвях, плодах, почках и корнях.

Все орехотворки — облигатные фитопаразиты, либо индуцирующие собственные галлы, либо заселяющие чужие. Механизмы взаимодействия орехотворки и растения-хозяина до сих пор до конца не изучены и представляют большой интерес для ученых. Каким именно образом и на каком этапе своего развития насекомое принуждает растение начать формировать «и стол и дом» для паразита в ущерб собственным интересам, не совсем ясно. Наиболее распространенная гипотеза предполагает гормональную регуляцию, но не объясняет всех тонкостей сложного взаимодействия между личинкой и галлом. Многие ученые считают, что формирование галла начинается под воздействием веществ, выделяемых яйцом, которое самка откладывает в ткань растения. Как показали некоторые исследования, при развитии галла в клетках дуба наблюдается повышенная экспрессия генов, сходных с теми, что у бобовых отвечают за образование корневых клубеньков — вместилищ симбиотических азотофиксирующих бактерий. Возможно также, что личинка не просто влияет на экспрессию генов растения-хозяина посредством определенных веществ, но даже способна модифицировать клетки галла, передавая нужные гены через эндосимбиотические бактерии. Что можно сказать точно — галл без личинки невозможен: если она гибнет, галл разрушается.

«Жизнь» галла состоит из трех стадий: инициация процесса, рост и созревание. Всё начинается с того, что самка орехотворки откладывает яйца в меристематические ткани растения-хозяина (то есть способные к делению и дифференцировке). Прилежащие к нему клетки растения подвергаются лизису, и образуется небольшая камера, в которую позже вылупляется личинка. Галлы бывают одно- и многокамерными: каждая личинка развивается в своей камере. Свежевылупившаяся личинка начинает провоцировать дальнейшее видоизменение окружающих ее тканей и рост галла. Наиболее близкие к ней клетки тонкостенные и богатые протеинами, липидами и сахарами, которыми личинка и питается. Этот слой уникален: клетки, настолько заполненные разнообразными питательными веществами, не встречаются в обычных тканях растения. Остальная часть галла представлена паренхимными клетками, и покрывает их склеренхима, выполняющая защитную функцию. В прилежащих к поверхности клетках могут в значительном количестве присутствовать кристаллы оксалата кальция. Паренхимные клетки могут содержать хлоропласты, обеспечивающие фотосинтез во время роста галла.

Поперечный разрез дубового галла. Стрелки указывают на питательную ткань, личинку и ее пустую камеру. Фото © Joe Boggs с сайта bygl.osu.edu

Любопытно, что во внешних от питательного слоя тканях галла накапливается большое количество танинов и других фенольных соединений. Содержащиеся в растениях танины отпугивают травоядных животных, в том числе насекомых. И обладают также фунгицидным действием, что крайне выгодно для личинки орехотворки, поскольку поражение грибами для нее летально. Более того, среди дубов наибольшей популярностью у орехотворок пользуются виды с более высоким содержанием танинов.

На стадии созревания галл активно потребляет ресурсы растения-хозяина, а личинка — близлежащие клетки питательного слоя, что стимулирует соседние клетки паренхимы тоже преобразовываться в «питательные». Во многих дубовых галлах клетки оболочки лигнифицируются, что препятствует поеданию галлов извне. Как правило, этот процесс приурочен ко времени листопада. Причем галлоносные листья начинают осыпаться осенью чуть раньше остальных, таким образом обеспечивая для насекомого благоприятный микроклимат в опаде. Уже на земле из куколки выходит взрослое насекомое, которое прогрызает отверстие в галле и покидает его.

Галл с покидающей его взрослой орехотворкой. Фото © Sally Jennings с сайта flickr.com, Великобритания, 3 января 2013 года

Но жизненный цикл орехотворок не так прост. В нем чередуются партеногенетическая фаза (половое размножение без оплодотворения) и двуполая фаза с оплодотворением. При этом личинки разных поколений формируют разные галлы! Они отличаются по форме, цвету, расположению на галлоносном органе растения, числу камер. Чем это определяется, пока никто не знает.

Для обыкновенной дубовой орехотворки, обитающей в центральной части Европы, характерна привязка фаз к сезонам. Партеногенетическое поколение самок появляется в период с поздней осени до начала зимы и откладывает яйца в боковые спящие почки дуба. Весной на дубе возникают маленькие многокамерные красные галлы, растущие из зараженных почек. Из них в начале лета, как правило в июне, выходят уже самки и самцы. Вскоре после спаривания самки откладывают яйца в жилки на нижней стороне дубовых листьев. И из них развиваются крупные шарообразные однокамерные галлы. Эти галлы, содержащие куколку или уже вылупившуюся самку, осыпаются осенью вместе с листьями. Самки покидают галлы, как правило, в конце октября. И затем откладывают неоплодотворенные яйца, из которых вылупятся только самки.

Галлы и взрослые особи орехотворки Belonocnema. A, B — однокамерные галлы с личинками партеногенетического поколения на листьях дуба; C, D — многокамерные галлы с личинками двуполого поколения на корнях; E — срез корневого галла с личинками; F — партеногенетическая самка; G — самец; H — самка двуполого поколения. Длина масштабного отрезка — 1 мм. Фото из статьи A. A. Forbes et al., 2015. Parasitoids, Hyperparasitoids, and Inquilines Associated With the Sexual and Asexual Generations of the Gall Former, Belonocnema treatae (Hymenoptera: Cynipidae)

Для растения образование галлов, разумеется, не является приятным бонусом. Часть продуктов фотосинтеза направляется в галлы для пользы личинки, что влияет на рост и выживаемость растения. Кроме того, галлы снижают скорость фотосинтеза в листьях, в том числе из-за увеличения скорости дыхания. Галлы также способствуют повышенному выделению растением сигнальных летучих соединений. Обычно они выделяются в ответ на стресс — заражении грибами, нападении травоядного животного. Эти соединения могут привлекать паразитоидов и хищников орехотворок. На запах летят, например, наездники, которые откладывают яйцо прямо внутрь галла, и вылупившаяся личинка пожирает личинку орехотворки, избавляя от нее растение.

Другим сдерживающим фактором для дубовой орехотворки в какой-то мере можно назвать и людей: на протяжении многих веков в Европе и на Руси из дубовых галлов изготавливали чернила. Поэтому галлы часто можно встретить и под другим именем — чернильные орешки. Такой выбор сырья был связан с повышенным содержанием танинов в тканях галла. Так что можно сказать, что здесь мы видим опосредованную защитную функцию вторичных метаболитов. Ведь это не редкость, когда для растения быть полезным человеку оказывалось эволюционным преимуществом.