Заразиха подсолнечная

На фото: соцветия заразихи кумской, или подсолнечной (Orobanche cumana), Дмитрий Епихин с сайта inaturalist.org.

На фото — соцветия заразихи кумской, или подсолнечной (Orobanche cumana), растения из семейства заразиховых. Представители этого семейства — высокоспециализированные паразиты с гетеротрофным типом питания, то есть они не могут самостоятельно синтезировать органические вещества из неорганических путем фотосинтеза, а используют для этого организмы других растений.

В род заразиха входят однолетние и многолетние травы, паразитирующие на корнях хозяев. Они распространены преимущественно в умеренно-теплых засушливых регионах и в умеренной северной зоне Евразии. Некоторые виды растут в центральной и юго-западной частях Северной Америки, Австралии, а также в Африке.

Большинство заразих паразитируют на диких растениях и имеют широкий спектр хозяев, но некоторые являются узкоспециализированными сорняками в посевах культурных растений. Заразиха кумская — один из самых опасных сорняков. Паразитирует она исключительно на подсолнечнике однолетнем, или масличном (Helianthus annuus) и способна привести к потерям урожая его семян от 50 до 100% (при высокой степени поражения). Распространена заразиха кумская от Центральной Азии до Юго-Восточной Европы и постепенно расширяет свой ареал в сторону Западной Европы.

Многочисленные побеги заразихи кумской в посевах подсолнечника. Фото © Alexandr Stanislavschi с сайта inaturalist.org

Немецкий ботаник Карл Фридрих Вильгельм Валльрот в 1825 году описал 40 видов рода, в том числе заразиху подсолнечную. У словян первые сведения об этом паразите в посевах подсолнечника появились в 1866 году, тогда среди крестьян ходили названия «волчец» и «сосун».

У заразихи нет собственной развитой корневой системы. Как же она обеспечивает себе питательную базу? Давайте разбираться. Всё начинается с семени. Заразиха подсолнечная производит многочисленные крошечные семена. Так, в одном плоде-коробочке может сформироваться от 2000 до 5000 семян. Они способны сохранять всхожесть более 10 лет, оставаясь в состоянии покоя в почве до тех пор, пока их прорастание не спровоцируют химические сигналы, выделяемые корнями растения-хозяина. К этим веществам в первую очередь относятся стриголактоны и сесквитерпеновые лактоны (см. Sesquiterpene lactone). Интересно, что стриголактоны также стимулируют прорастание спор микоризных грибов. Также для прорастания нужна оптимальная температура — от 15 до 25 °С.

При прорастании семени формируется зародышевый корешок (см. Radicle), клетки на его кончике (апикальные клетки) увеличиваются в размерах и вытягиваются в направлении корня растения-хозяина, пока не прикрепятся к нему с помощью клейкого секрета. Тогда формируется гаустория, представляющая собой «анатомический и физиологический мост между паразитом и хозяином». Специализированные интрузивные клетки гаустории проникают в ткани корня с помощью механического воздействия и ферментов, разрушающих клеточную стенку — это пектинэстераза, пектатлиаза (см. Pectate lyase), разрушающие пектин, гликозилгидролазы, расщепляющие целлюлозу. Когда клетки паразита достигают проводящей системы корня хозяина, они дифференцируются в сосудистые элементы и образуют связи с клетками флоэмы и ксилемы корня. Так заразиха получает необходимые органические вещества и воду.

Расположение флоэмы и ксилемы в гаустории и клубеньке заразихи подсолнечной: a — клубенек (T) на корне подсолнечника (R); ксилема (Xy) окрашена в темно-красный цвет, одиночные нити ксилемы (показаны белыми стрелками) соединяют корень и клубенек посредством гаустории (H); ксилема растения-хозяина более обильная «выше по течению» (отмечено звездочкой); S — проросток; b — схематично показанная (белые линии) флоэма (Ph) в корне хозяина, а также отдельные нити флоэмы в клубеньке (показаны черными стрелками). Длина масштабного отрезка — 100 мкм. Изображение из статьи A. Krupp, A. Heller, O. Spring, 2019. Development of phloem connection between the parasitic plant Orobanche cumana and its host sunflower

Далее кормящиеся за чужой счет клетки паразита продолжают делиться и образуются клубеньки — специализированные выросты, запасающие крахмал. В них закладывается точка роста будущего стебля паразита. Позже формируются побеги и выходят из почвы, цветут и производят новые семена. Цветки у заразихи подсолнечной мелкие и с изогнутым трубчатым венчиком. Паразит относится к самоопылителям, но также способен и к перекрестному опылению.

Стадии развития заразихи кумской: a — зародышевый корешок прикрепляется к корню подсолнечника; b — формирование клубенька; c — развитие клубенька; d — появление побегов паразита над поверхностью почвы. Изображение из статьи C. Yang et al., 2020. Transcriptional profiling of underground interaction of two contrasting sunflower cultivars with the root parasitic weed Orobanche cumana

Растение-хозяин имеет несколько способов защиты от паразита на всех этапах его развития. Подсолнечник может выделять меньше стриголактонов и сесквитерпенов, чтобы семена заразихи не могли прорасти. Если же семена проросли, растение-хозяин не вырабатывает сигнальные вещества, способствующие формированию гаустории (в совокупности они называются haustoria-inducing factors). Если же паразит смог прикрепиться к хозяину, необходимо воспрепятствовать установлению сосудистой связи — стенки клеток корня утолщаются за счет лигнификации и отложения каллозы. Если же всё это не помогло, есть постгаусториальный механизм устойчивости — растение-хозяин вырабатывает вещество, напоминающего камедь, а также доставляет токсичные соединения (фенолы) в клетки паразита. Передача этих соединений предотвращает или задерживает образование клубеньков, благодаря чему не происходит формирования стебля и дальнейшего цветения паразита.

Схема жизненного цикла заразихи подсолнечной и возможные механизмы формирования устойчивости к ней подсолнечника. Красным показаны возможные защитные реакции растения-хозяина, которые контролируются множеством генов (их принято обозначать Or — от Orobanche resistance), а детальный молекулярный механизм действия был определен лишь для некоторых из них. HIFs — сигнальные вещества, индуцирующие (провоцирующие) формирование гаустории. Изображение из статьи M. A. Lebedeva et al., 2023. Molecular and Genetic bases for sunflower resistance to broomrape

К сожалению, паразит способен успешно преодолевать данные механизмы защиты — например, процесс лигнификации заразиха останавливает, выделяя пероксидазу, разрушающую лигнин. Всё осложняется тем, что заразиха кумская имеет несколько физиологических рас — так называют популяции паразита, которые отличаются друг от друга физиологически, но не по морфологии. На сегодняшний день зарегистрировано восемь рас заразихи кумской: от A до H, они отличаются друг от друга конкретными способами преодоления защитных механизмов подсолнечника. 

При этом подсолнечник может формировать устойчивость к одной расе, но быть сильно восприимчивым к другой. Такой тип устойчивости называется вертикальной, или расоспецифической. Обратная ситуация — горизонтальная устойчивость, которая проявляется ко всем или нескольким расам патогена и не теряется даже в результате развития у последнего новых вирулентных рас. Такую устойчивость выработали растения по отношению ко многим другим видам заразихи.

С появлением новых рас отношения между паразитом и хозяином становятся всё более сложными, в результате чего в растении начинают функционировать комбинированные механизмы защиты: например, одновременное формирование физического барьера и химического отклика в виде токсичных для паразита веществ, но и это не спасло подсолнечник от расы G.

Корни подсолнечника, опутанные многочисленными побегами, клубеньками и рудиментарными корнями заразихи кумской, на b — трехкратное увеличение. Фото и статьи M. Amri et al., 2012. Detection of the parasitic plant, Orobanche cumana onsunflower (Helianthus annuus L.) in Tunisia

Бороться с заразихой подсолнечной сложно. Эффективных гербицидов, которые уничтожили бы паразита, но не хозяина, нет. В связи с этим популярна технология «чистого поля»: посев гибрида подсолнечника, устойчивого к гербицидам, используемым против заразихи. При этом ученые рекомендуют подходить к данному вопросу комплексно, не пренебрегая другими методами борьбы и профилактики: такими как использование устойчивых сортов (гибридов), севооборот, использование провокационных посевов (посев культур, провоцирующих прорастание семян заразихи, но не являющихся ее хозяевами: кукурузу, просо, сорго, хлопок), обработка почвы.

Стоит добавить, что многие растения из семейства заразиховых исторически пользовались большой популярностью у разных народов мира. Так, например, в Китае целый ряд видов рода заразиха использовали для лечения почек, малярии, болей в пояснице и ногах, а в некоторых странах Северной Америки и Европы эти растения употребляли в пищу.

Иллюстрации растений семейства заразиховые из разных китайских материалов по фармакологии: (a), (b) заразиха синеватая (O. coerulescens); (c) бошнякия русская (Boschniakia rossica); (d) цистанхе пустынное (Cistanche deserticola). Изображение из статьи R. Shi et al., 2020. The genus Orobanche as food and medicine: an ethnopharmacological review