Маршанция изменчивая (лат. Marchantia polymorpha)

На фото — маршанция изменчивая (Marchantia polymorpha), разросшаяся почти сплошным ковром на гари спустя несколько лет после лесного пожара.

Это очень распространенный вид-космополит, заселяющий нарушенные местообитания вроде пожарищ или кострищ, обочин и выбоин дорог, любых обнажений почвы. Для успешного развития маршанции нужно одновременно и достаточно высокое содержание минеральных веществ в субстрате, и низкое число конкурентов. Растения с такой экологической стратегией называются рудералами.

Маршанция относится к печеночникам, одному из отделов мохообразных растений. По ряду морфологических и даже цитологических признаков печеночники заметно отличаются от двух других отделов — антоцеровых мхов (см. картинку дня «Из жизни антоцероса») и настоящих мхов.

Как вы видите, выглядит маршанция довольно замысловато. Но при этом у нее нет разделения тела на органы. Такой вариант организации тела растения называют талломом, или слоевищем. С нижней стороны таллома есть одноклеточные ризоиды. Часть из них прорастает в субстрат и, по-видимому, служит для закрепления таллома в субстарте и для минерального питания. Часть ризоидов ориентирована параллельно субстрату и прикрыта брюшными чешуйками. Эти ризоиды, отличающиеся внутренними утолщениями клеточной стенки, называют язычковыми. Есть предположение, что они работают как аналог проводящей системы и позволяют воде распространяться по слоевищу.

У всех мохообразных в жизненном цикле преобладает гаплоидная стадия — гаметофит. На нем образуются половые клетки, а после оплодотворения там же, на гаметофите, развивается диплоидное поколение — спорофит. У каждого гаметофита есть пол, мужской или женский, который определяется половой хромосомой, Y или X. Выросты, похожие на миниатюрные пальмы, — это так называемые подставки. На подставках образуются мужские гаметангии — антеридии, и женские — архегонии. В антеридиях развиваются сперматозоиды, в архегониях — яйцеклетки. Отличить мужскую подставку от женской легко: мужская подставка более плоская, более округлая (на верхнем фото мужские подставки имеют фиолетовый оттенок). Антеридии расположены с ее верхней стороны. Выход сперматозоидов происходит при попадании воды на мужскую подставку.

Женская подставка разделена на 9–12 узких долей, загибающихся вниз. Архегонии закладываются сверху, но в ходе роста и растяжения клеток оказываются с нижней стороны, на которой развиваются многочисленные чешуйки. Женская подставка такой формы неплохо удерживает каплю воды. На ножках подставок есть ризоиды: ножка по строению соответствует нижней стороне слоевища. Для оплодотворения маршанции нужна пленка воды, по которой сперматозоиды могут доплыть до архегониев с яйцеклеткой. Вероятно, ризоиды и чешуйки с нижней стороны женской подставки способствуют образованию и сохранению этой водной пленки.

Женские подставки маршанции изменчивой. На их нижней стороне видны чешуйки, на ножке — нитевидные ризоиды. Фото © Евгения Правдолюбова, Ямало-Ненецкий округ, июль 2018 года

После оплодотворения на нижней стороне женских подставок развивается диплоидное поколение — спорофит. Спорофит состоит из коробочки, ножки и стопы — гаусториальных клеток, которые обеспечивают поглощение питательных веществ из тканей гаметофита. В коробочке происходит образование спор и специальных разрыхляющих споровую массу клеток — элатер (см. также Elater). Ножка спорофита у маршанции очень короткая, и коробочка долгое время остается скрытой в тканях материнского организма. При созревании коробочки ножка удлиняется, коробочки оказываются снаружи, раскрываются и рассеивают гаплоидные споры. Одна подставка маршанции производит около 7 миллионов спор.

Спорангии маршанции изменчивой. А–С — развитие спорангия, разные стадии. D–Е — зрелый спорангий. F — женская подставка с закрытыми зрелыми спорангиями. G — открытый спорангий со споровой массой и элатерами. H — женская подставка с открытыми спорангиями. Фото с сайта thenode.biologists.com

Прорастание спор светозависимое и по крайней мере в лабораторных условиях требует длинного светового дня. Споры разбухают и начинают синтезировать хлорофилл, потом прорастают. Первые этапы развития известны с точностью до клетки: сначала образуется первый ризоид, потом сферическая протонема из небольшого числа клеток.

Таллом маршанции образует особые структуры для вегетативного размножения — круглые корзиночки с выводковыми тельцами. Корзиночки появляются за счет удлинения клеток эпидермы. После этого другие клетки эпидермы на дне корзиночки начинают делиться и образуют выводковые тельца — маленькие многоклеточные образования с одной или несколькими точками роста. Выводковые тельца разлетаются с каплями дождя, когда капли попадают в корзиночку.

У маршанции изменчивой подставки и корзиночки с выводковыми тельцами могут встречаться на одном талломе в одно и то же время. В лабораторных условиях можно стимулировать появление подставок длинным световым днем и дальним красным светом, а образование корзиночек — коротким световым днем, то есть, как этого и следует ожидать, фазы бесполого и полового размножения запускаются разными факторами среды. Что приводит к одновременному появлению подставок и корзиночек в природе, пока не установлено.

Маршанция, выросшая в цветочном горшке. На поверхности слоевища видны поры и корзиночки с выводковыми тельцами. Фото © Евгения Правдолюбова, Рязанская область, июль 2014 года

В талломе маршанции есть несколько типов тканей: покровная ткань — эпидерма; нефотосинтезирующая основная ткань, некоторые клетки которой несут запасы питательных веществ — зерна крахмала или масляные тельца; и способная к фотосинтезу ассимиляционная ткань. Масляные тельца, образующиеся из фрагментов эндоплазматической сети, — это уникальная органелла, известная только у печеночников. В них содержится смесь гидрофобных веществ разного состава, в основном терпеноиды, а также ароматические вещества, ненасыщенные жирные кислоты и триглицериды. Некоторые из этих веществ в экспериментах проявляют цитотоксичность по отношению к клеткам животных, антибактериальную и антигрибную активность. В масляных тельцах маршанции также обнаружены белки, родственные ферментам синтеза изопренов. Значение масляных телец точно не установлено, но можно предположить, что эти вещества могут отпугивать животных, желающих полакомиться сочным талломом, защищать талломы от ультрафиолетового излучения, подавлять развитие патогенных грибов.

Срез слоевища маршанции. А — воздушная камера, В — брюшные чешуи, С — ризоиды. Ассимиляционная ткань окрашена фиолетовым, обратите внимание, какая она тонкая. Срез прошел поперек язычковых ризоидов, пучки которых идут под защитой брюшных чешуй. Длина масштабного отрезка — 0,2 мм. Изображение с сайта commons.wikimedia.org

Ассимиляционная ткань образует воздушные камеры, которые сообщаются с атмосферой через поры, одна пора на одну камеру. Они способствуют газообмену и благодаря водоотталкивающей кутикуле не позволяют каплям воды проникнуть в воздушные камеры. Иногда эти поры называют устьицами, но это не совсем корректно: несмотря на общую функцию, строение пор маршанции совсем непохоже на строение устьиц мхов из других отделов и на устьица сосудистых растений. Эти поры, за редкими исключениями, не способны менять свой диаметр при обезвоживании таллома (исключение — печеночники рода Preissia с особым строением пор). Удивительно и то, что они образуются у гаплоидного поколения, у всех остальных высших растений устьица есть только на спорофитах.

Схема среза воздушной камеры маршанции. Бочонкообразная структура — пора. Она состоит из 4–7 расположенных друг над другом колец, каждое из 4–5 клеток. Рисунок с сайта elte.prompt.hu

Хотя у маршанции нет корней, она может образовывать микоризоподобные симбиозы с гломусовыми грибами. Контакт клеток гриба и печеночника происходит внутри таллома. Для маршанции изменчивой образование такого симбиоза не очень характерно и отмечено только для одного подвида — Marchantia polymorpha subsp. montivagans, который растет на более бедной почве, чем остальные подвиды. Несколько видов грибов-базидиомицетов специализировались на питании маршанцией. Эти грибы относят к роду Loreleia. Точно не установлено, являются ли они сапротрофами или паразитами.

Loreleia postii — один из видов грибов, растущих на маршанциях. Точно не установлено, является ли он сапротрофом на отмерших частях таллома, или паразитом на живых тканях маршанции. Фото © Евгения Правдолюбова, Ямало-Ненецкий округ, июль 2018 года

Рудеральные растения, к которым относится маршанция, обычно легко культивировать: воссоздание нарушенных местообитаний требует минимум усилий. И как раз рудеральные виды зачастую становятся модельными объектами биологов. Арабидопсис, или резуховидка Таля, знаменитое цветковое растение, на котором изучены основные закономерности физиологии растений, — сорняк, как и маршанция. Первые лабораторные эксперименты с маршанцией датируются XIX веком. На ней проследили развитие выводковых телец и оплодотворение. В эпоху молекулярно-генетических исследований маршанция изменчивая оказалась одним из первых растений, у которых отсеквенировали геном митохондрий и пластид. Для маршанции разработаны протоколы выращивания и генетической трансформации. Недавно была установлена и проанализирована полная последовательность генома маршанции изменчивой.

Мотивация изучать маршанцию не ограничивается удобством ее выращивания. Исследователей интересует ее сложное и своеобразное строение, и они сопоставляют закономерности развития разных структур в гаметофитах маршанции и спорофитах сосудистых растений. Геном маршанции сравнивают с геномами высших растений, пытаясь понять положение печеночников на эволюционном древе высших растений. Есть серьезные аргументы как в пользу того, что печеночники представляют собой базальную группу по отношению ко всем остальным высшим растениям, так и в пользу того, что это сестринская группа к настоящим мхам. Если печеночники — базальная группа, то можно предположить, что в жизненном цикле последнего общего предка всех высших растений тоже преобладала гаплоидная стадия, и в таком случае резонно звучит гипотеза сдвига экспрессии регуляторных генов (см.: Современные высшие растения возникли в результате сдвига экспрессии генов, «Элементы», 10.04.2018). Если же все три отдела мохообразных объединяются в монофилетическую группу, сестринскую по отношению к сосудистым растениям, то мы не можем ничего утверждать о жизненном цикле последнего общего предка всех высших растений. Но в любом случае, изучение печеночников и сравнение их с другими высшими растениями позволяет что-то узнать о путях эволюции и о том, как мог выглядеть и функционировать загадочный предок высших растений.