Саккулина, крабий паразит

Мраморный краб (Pachygrapsus marmoratus) с паразитом на брюшке

На этом фото, сделанном в Адриатическом море в окрестностях хорватской Пулы, запечатлен мраморный краб (Pachygrapsus marmoratus). Но нас интересует не сам краб, а желтоватый мешок на его брюшке. Сложно поверить, но это тоже ракообразное — паразитический корнеголовый рак саккулина Sacculina carcini (sacculus по-латыни означает «мешочек»). Этот удивительный организм во взрослом состоянии утрачивает любые черты сходства с ракообразными и полностью меняет жизнь своего хозяина.

Cаккулина на фото — это взрослая самка. Ее тело состоит из двух частей, однако видна только одна из них — так называемая экстерна — мускульный мешок, внутри которого находится крупный яичник и выводковая камера, в которой происходит развитие оплодотворенных яиц и затем личинок. На передней части мешка в центре заметно небольшое отверстие — через него в тело самки проникнет самец, чтобы оплодотворить созревшие яйца (об этом позже).

Слева — вскрытая экстерна Sacculina inflata, внутри которой находится масса неоплодотворенных яиц. Справа — отверстие на экстерне Sacculina inflata, через которое сможет проникнуть самец, чтобы оплодотворить яйца. Фото с сайта aphotomarine.com

Остальная часть тела саккулины — интерна — находится внутри тела краба-хозяина и представляет собой сильно разветвленную систему длинных корнеобразных отростков. Эти «корни» пронизывают всю брюшную полость краба и плотно опутывают его кишечник и гепатопанкреас, активно поглощая оттуда питательные вещества. Собственная пищеварительная система саккулине не нужна — всё необходимое она получает от своего хозяина.

Экстерна саккулины Sacculina inflata, паразитирующей на большом сухопутном крабе (Cancer pagurus). Краб придерживает мешок своим брюшком. Судя по узости брюшка, перед нами самец (у самок этого вида брюшко широкое), причем самец молодой, поскольку брюшко еще не успело разрастись под влиянием паразита. Фото с сайта aphotomarine.com

Как же саккулина попадает в краба? Личинка будущей самки, будучи маленькой (около 70 мкм) и ведомой течениями, в конце концов находит краба и оседает на его панцире. В это время на поверхности ее тела формируется гигантский полый кутикулярный шип. Личинка вонзает шип в отверстие, из которого растет волосок на мягком сочленении щитков панциря конечности краба. Через полый шип саккулина быстро, за 10–20 секунд, впрыскивает в организм краба небольшое количество недифференцированных клеток — это своего рода линька, во время которой не только сбрасывается старый панцирь, но и отмирает вся остальная часть тела саккулины, не проникшая внутрь будущего хозяина. Каким-то, точно не известным до сих пор, образом масса недифференцированных клеток попадает затем из конечности в тело краба. Самая ранняя из стадий развития саккулины внутри краба была обнаружена через четыре недели после проникновения между пищеварительным трактом краба и его грудными ганглиями. Паразит к этому моменту достиг 200 мкм в диаметре, имел множество коротких отростков на теле и продолжал двигаться в организме хозяина вдоль кишечника по направлению к заднему концу тела. Достигнув места в брюшной полости, напротив которого у самки краба расположены брюшные ножки, паразит останавливается, частично проникает наружу через сочленение между щитками и формирует тело взрослой самки, которое вы видите на главном фото.

Жизненный цикл Sacculina carcini. Рисунок из статьи J. H. R. Goddard et al., 2005. Host specificity of Sacculina carcini, a potential biological control agent of the introduced European green crab Carcinus maenas in California

Краб обречен на долгую и, возможно, не самую счастливую жизнь с паразитом: саккулина не убивает своего хозяина, но меняет его поведение и некоторые черты морфологии. Если у обычного здорового краба мы всегда можем определить пол по ширине его брюшка (у самки оно намного шире, ведь там, на брюшных ножках, она носит свои оплодотворенные яйца), то по фотографии инфицированного краба мы не можем установить его пол. Дело в том, что если саккулина внедряется в хозяина, а не в хозяйку, то его брюшко становится широким, как у самки, — идеальные условия для комфортного размещения экстерны паразита. Более того, паразит кастрирует своего краба-хозяина (или хозяйку), при этом, однако, практически не разрушая ткани репродуктивных органов. У инфицированной самки краба яичники деградируют, потомство у нее не появляется, а место ее собственных яиц занимает гигантская экстерна паразита. Интересно, что в некоторой степени кастрация обратима: если у самки краба удалить саккулину, то самка со временем сможет восстановить функционирующие яичники. А вот у самца, павшего жертвой саккулины, после удаления паразита семенники не восстанавливаются.

Вся жизнь краба-хозяина подчинена интересам саккулины: он перестает расти и полностью утрачивает способность к регенерации: если зараженный саккулиной краб потеряет конечность, он не сможет ее восстановить, в отличие от своих здоровых собратьев. Но саккулине не только достается львиная доля питательных веществ — она получает исключительное право на размножение. Здоровые самки краба вынашивают свои оплодотворенные яйца с развивающимися личинками на брюшных ножках, но у инфицированного краба их место занимает экстерна паразита. Лишенный возможности размножаться, краб-хозяин направляет все свои силы на заботу о паразите и его будущем потомстве: заботится об экстерне как о собственных яйцах, тщательно и аккуратно очищает ее клешнями от прилипшего мусора. Интересно, что самцы краба заботятся о паразите и его будущем потомстве с не меньшим пылом, чем самки.

Когда яйца саккулины созревают, на ее экстерне «приоткрывается» отверстие, через которое в воду, как предполагают, начинают поступать вещества, привлекающие личинок самцов. Личинка будущего самца несколько крупнее личинки самки (около 250 мкм), но действует таким же образом: садится на экстерну и впрыскивает через отверстие недифференцированные клетки, при этом остальная часть тела личинки отмирает и остается вместе с панцирем снаружи. Недифференцированные клетки самца по протокам, выстланным кутикулой, попадают внутрь экстерны самки — в специальные камеры-приемники, где и начинается сперматогенез. Сперма оплодотворяет яйца, которые продолжат развитие в выводковой камере внутри экстерны под надежной защитой хозяина-краба.

Инфицированные крабы менее охотно, чем здоровые, закапываются в песок, что уменьшает возможность повреждения экстерны паразита. Крабы-самцы под влиянием саккулины становятся менее агрессивными, что, вероятно, позволяет им избегать столкновений с другими самцами и увеличивает продолжительность жизни как самих крабов, так и их паразитов: за время жизни хозяина паразит успевает размножиться несколько раз. Когда придет время личинкам саккулины покинуть выводковую камеру, краб-хозяин заберется на самый высокий камень на дне и начнет ритмично раскачиваться, размахивая при этом клешнями и создавая вихревые потоки в воде. Покинувшие хозяина личинки не питаются, ведут планктонный образ жизни и распространяются морскими течениями, а затем отыскивают подходящего хозяина и внедряются в него.

Изменение поведения хозяина под влиянием паразита — широко распространенное явление в животном мире. Но каким образом саккулина так сильно меняет поведение краба? Окончательного ответа на этот вопрос до сих пор нет. Однако есть некоторые открытия, которые, возможно, могут помочь ученым нащупать путь к разгадке. Дело в том, что саккулина «пускает корни» не только в пищеварительную систему хозяина!

В конце 70-х годов XX века было отмечено, что корнеобразные отростки интерны S. carcini пронизывают в том числе оболочку нервных ганглиев хозяина и формируют там U-образные структуры. Исследователи предположили, что «корни» саккулины могут оказывать влияние на нервные ткани хозяина. В 2020 году российские ученые обнаружили, что самые тонкие «корни» Sacculina pilosella проникают в грудные нервные ганглии водорослевого краба Pugettia quadridens, а также в его нервы и нервные пути, соединяющие между собой ганглии. Отростки пронизывают оболочку ганглиев и образуют на их периферии так называемые бокаловидные органы (goblet-shaped organs) — расширения с воронкой на конце корнеобразного отростка. При формировании бокаловидных органов внутрь их воронок попадают нервные ткани хозяина (например, аксоны нервных клеток). Нервные клетки и их отростки, которые находятся внутри воронок, меняют свою морфологию, что, как предполагают ученые, может быть признаком их дегенерации и смерти при таком непосредственном контакте с паразитом. Особенности ультраструктуры клеток внутреннего слоя воронки бокаловидных органов (повышенное количество митохондрий и хорошо развитый эндоплазматический ретикулум) показывают, что в этих клетках идет усиленный внутриклеточный синтез и интенсивный транспорт каких-то химических соединений. Ученые предполагают, что эти клетки могут усиленно синтезировать какие-то нейромедиаторы и выделять их внутрь воронки бокаловидных органов, где они могут попадать в нервные ткани хозяина. Возможно, именно бокаловидные органы отростков саккулины могут играть важную роль в ее влиянии на поведение хозяина.

A — грудной ганглий (1) водорослевого краба Pugettia quadridens, оплетенный корнеобразными отростками (2) Sacculina pilosella. B — срез грудного ганглия водорослевого краба. Видны бокаловидные органы и тонкие корнеобразные отростки саккулины в нервной ткани краба-хозяина: 3 — оболочка нервного ганглия краба; 4 — бокаловидный орган; 5 — нейропиль краба-хозяина (нервная ткань, состоящая из отростков нервных клеток); 6 — тонкие корнеобразные отростки саккулины в нейропиле краба; 7 — внутренний слой клеток воронки бокаловидного органа. Фото из статьи A. D. Lianguzova et al., 2021. Specialised rootlets of Sacculina pilosella (Rhizocephala: Sacculinidae) used for interactions with its host's nervous system

Надо заметить, что саккулина — не единственный корнеголовый паразитический рак, у которого предполагают механизм управления поведения хозяина с помощью бокаловидных органов на концах отростков интерны. Аналогичные морфологические структуры были найдены и описаны у Peltogaster paguri и Peltogasterella gracilis из семейства Peltogastridae, паразитирующих на раках-отшельниках.