Ржавчинные, или пукциниевые грибы (лат. Pucciniales)

Споры ржавчинных грибов на  поверхности травы. Фото с сайта commons.wikimedia.org, Франция, апрель 2007 года.

Может быть, вы замечали, что после прогулки по газону обувь порой окрашивается в желтый, ярко-оранжевый или красновато-коричневый цвет. Внимательно осмотрев такой газон, вы увидите на траве ржавые пятна и налет. Это споры ржавчинных, или пукциниевых, грибов из отдела базидиомицетов. Они и оседают на вашей обуви.

Род пукциния (Puccinia) впервые описал в 1729 году итальянский ботаник и миколог Пьер Антонио Микели. К настоящему времени открыто уже около 8000 видов ржавчинных — а у некоторых из них еще бывает по нескольку десятков или сотен рас — и они способны поражать более 7000 видов сосудистых растений, включая папоротники, голосеменные и большинство семейств цветковых. Поражая культурные растения, служащие основой рациона жителей многих стран мира (например, злаков и бобовых), эти грибы приводят к колоссальным потерям урожая — до 70–90%. В середине XX века даже было разработано биологическое оружие на основе гриба Puccinia graminis, вызывающего стеблевую ржавчину пшеницы и других зерновых культур (см. M115 bomb).

Пукцинии — настоящие космополиты, поскольку присутствуют на всех континентах, за исключением Антарктиды. И с незапамятных времен вызывали у людей беспокойство. Так, например, в Древнем Риме отмечали праздник Робигалии, чтобы умилостивить древнего бога Робига (Robigus), который управлял различными болезнями растений, но прежде всего, его боялись именно из-за ржавчины, которая появлялась на зерновых культурах. Праздник отмечался на протяжении более 1700 лет каждую весну — 25 апреля. Ради того, чтобы не увидеть на своих полях ржавчину, люди посвящали божеству молитвы, а также приносили дары в виде новорожденных или недоношенных щенков.

Фрагмент календаря праздников Fasti Praenestini с записью ROB, означающей важное торжество Робигалии. Фрагмент был обнаружен в форуме города Пренесте, ныне коммуна Палестрина. Фото с сайта commons.wikimedia.org

Ржавчинные грибы относятся к облигатным биотрофным паразитам, то есть им для развития необходим организм живого растения-хозяина (а иногда — и нескольких хозяев). Одной из отличительных особенностей этих грибов является очень сложный жизненный цикл, который может разниться в зависимости от конкретного вида.

В упрощенном виде цикл ржавчинных можно представить в виде трех стадий, в течение которых они могут формировать до пяти видов спор (это явление называется полиморфизмом).

Первая стадия — весенняя, или эциальная, с двумя спороношениями, при которых образуются сначала спермации (неподвижные мужские репродуктивные клетки) в спермогониях, а затем двуядерные эциоспоры в эциях. При помощи эциоспор грибы переходят с промежуточного хозяина на основного. Спермогоний и эций — это специализированные формы спороношения грибов.

Вторая стадия — летняя, или урединиостадия, в ходе которой развиваются яркоокрашенные урединиоспоры (см. Urediniospore), которые продолжают заражать основного хозяина, производя несколько поколений спор за сезон, так патоген может распространиться на огромные территории. Именно урединиоспоры останутся на вашей обуви после прогулки по зараженному газону. Созревают эти споры в специальных пустулах (подушечках), которые называются урединиями.

Модель прорастающей урединиоспоры патогенного гриба Puccinia graminis — возбудителя стеблевой ржавчины таких зерновых культур, как пшеница, ячмень, тритикале. Модель конца XIX века представлена в Ботаническом музее Грайфсвальда (Botanical Museum Greifswald), Германия. Фото с сайта commons.wikimedia.org

Третья — зимняя стадия, или телиостадия, при которой формируются телиоcпоры в темно-коричневых или черных пустулах. При прорастании телиоспор весной разовьются базидии с базидиоспорами (споры полового размножения грибов), из которых прорастет гаплоидный мицелий со спермогониями (в них развиваются спермации). Таким образом цикл повторится. Важно отметить, что у разных видов какие-то из стадий могут отсутствовать.

Обобщенный цикл развития ржавчинных грибов. В зависимости от количества спороношений циклы ржавчинных грибов делятся на макроциклические (имеются все 5 видов спор), демициклические (отсутствуют урединиоспоры) и микроциклические (сводятся к телиоспорам и базидиоспорам). Рисунок из статьи M. C. Aime et al., 2017. Phylogenetics and Phylogenomics of Rust Fungi

Для некоторых грибов из рода Puccinia пять видов спороношения — это не предел: отдельные виды (например, P. vexans) производят шесть морфологически и функционально различных типов спор. В данном случае дополнительно формируются толстостенные темные урединиоспоры, называемые амфиспорами.

Споры некоторых разнохозяйных ржавчинных грибов на злаковых культурах. A, B — эции с эциоспорами P. coronata (возбудитель корончатой ржавчины овса) на нижней стороне листа промежуточного хозяина — жостера; C — поперечный срез листа жостера с эциями и эциоспорами; D — урединии возбудителя листовой ржавчины Puccinia triticina на верхней поверхности листа пшеницы; E — поперечный срез листа пшеницы с урединиями и урединиоспорами в разорванном эпидермисе; F — отдельные урединиоспоры P. triticina; G — телии с телиоспорами P. coronata на нижней стороне листа овса; H — поперечный срез листа пшеницы с телиями и телиоспорами P. triticina под неповрежденным эпидермисом; I — отдельные толстостенные двухклеточные телиоспоры P. triticina; J — отдельные толстостенные двухклеточные телиоспоры P. coronata с характерными выростами, образующими корону. Изображение из статьи M. S. Chaves et al., 2008. The Cereal Rusts: An Overview

Ржавчинные грибы выделяют миллионы спор, которые быстро переносятся ветром на большие расстояния. Споры также распространяются с зараженными растениями, загрязненной одеждой и оборудованием, насекомыми и другими животными.

Бывают однохозяйные ржавчинные грибы, у которых все стадии проходят на одном растении, и разнохозяйные, в цикле развития которых обязательно происходит смена растений-хозяев. Растение, на котором развивается весенняя (эциальная) стадия, называют промежуточным, а на основном хозяине развиваются летняя и зимняя стадии.

Слева — однохозяйный Uromyces betae, возбудитель ржавчины свеклы. Фото с сайта inaturalist.org, Бельгия, 22 октября 2022 года. Справа — ржавчина Uromyces pisi-sativi на горошке посевном, промежуточный хозяин гриба — молочай. Фото © Gerrit Öhm с сайта inaturalist.org, Германия, 21 марта 2024 года

Безусловно, вредоносность ржавчинных грибов для различных растений очень зависит от особенностей как растения-хозяина, так и самого патогена. Чаще всего грибы негативно влияют на фотосинтез, приводят к дефолиации (опадание листьев при неблагоприятных факторах), потере влаги, а также влияют на доступность важных питательных веществ, например необходимых сахаров, что напрямую сказывается на урожайности (если речь идет о сельскохозяйственных культурах).

Миртовая ржавчина Austropuccinia psidii. Известна тем, что почти полностью уничтожила в Австралии гуаву, а также поражает эвкалипт и другие миртовые растения, что пагубно отражается на местном биоразнообразии. Фото © Peter de Lange с сайта inaturalist.org, Новая Зеландия, 25 января 2021 года

Поскольку ржавчинные грибы являются биотрофами, то предполагается, что они эволюционировали совместно со своими растениями-хозяевами. Среди фитопатогенных грибов ржавчинные представляют собой самую разнообразную экологически и экономически важную группу. Примечательно, что геномы данных грибов намного крупнее и сложнее, чем у других грибов, размеры их генома варьируются от 87 Мб до 2 Гб.

В реалиях глобального изменения климата отдельные виды ржавчинных грибов могут стать еще большей угрозой как для сельского хозяйства, так и для биоразнообразия целых регионов. Одновременно с этим некоторые другие виды могут исчезнуть (например, из-за чувствительности к высоким концентрациям углекислого газа), либо изменить перечень хозяев. Всё это может преподнести новые вызовы как для ученых, так и для аграриев.